Statui suplimentare au fost adăugate la colecție de către papii Paul III și Pius IV, în timpul secolului al 16-lea, precum și de Clemens XII și Benedict al XIV-lea în timpul secolului al 18-lea. De-a lungul anilor, muzeul a fost în mod constant îmbogățit prin donații, achiziții și descoperiri arheologice, în timp ce o parte consistentă a noului material a ajuns la muzee în urma lucrărilor edilitare efectuate după 1870, când Roma a devenit capitala Italiei.

Muzeele sunt adăpostite în două palate separate, așezate față în față, cu privire către Piazza del Campidoglio: Palazzo dei Conservatori și Palazzo Nuovo. Construcția celui dintâi a început în 1560, dar abia după un secol a fost terminata de Girolamo Rinaldi. Acesta împreună cu Palazzo Senatorio, formează compoziția arhitecturală al Piaței  Capitoliului, cu forma sa de trapez, inițial proiectat de Michelangelo. Încă de la înființarea sa, muzeul a fost dedicat exclusiv statuilor antice.

Faimoasa statuie ecvestră a lui Marcus Aurelius, un bronz original din 175 d.Hr., a fost recent mutată în interiorul muzeului, pentru a-l apăra de la poluare, cel care se găsește acum în piață, este de fapt o copie. Una dintre cele mai faimoase piese expuse este "il Galata Morente", copie a unui original de bronz,  donat Templuuil Atenei de Attalus I. De asemenea, sunt remarcabile Venus din Capitoliu, și Amazon rănit, după un original al lui Phydias datând din secolul 5 î.Hr.